ENVENENAMIENTO PARALÍTICO POR MARISCOS (PSP), CAUSADO POR EL DINOFLAGELADO Pyrodinium bahamense var. compressum EN LA COSTA SUROESTE DE MÉXICO

Trabajo expuesto percial mente en el 2do. Congreso de Ciencias del Mar. La Habana-Cuba. Trabajo recibido el primero de marzo de 1993 y aceptado para su publicación el 13 de agosto de 1993.

RESUMEN

INTRODUCCIÓN

Los envenenamientos masivos provocados por dinoflagelados habían sido registrados únicamente en las costas de Mazatlán en 1979 (Meeet al., 1986). Las costas de Oaxaca representan el segundo caso nacional de toxicidades. Esto confirma la aseveración a nivel mundial de que las mareas rojas han aumentado paulatinamente durante la última década (Hallegraeff, 1993), por causas debidas a la eutroficación de las costas y transporte de dinoquistes. La marea roja en las costas de Oaxaca pasó inadvertida en sus primeras etapas y se estima que comenzó durante las dos últimas semanas de noviembre de 1989. Este fenómeno fue de gran extensión, ya que se reportó desde El Salvador, en Centroamérica. Las operaciones y registro de la marea roja se iniciaron después de presentarse los primeros síntomas de intoxicación de la población.

El estudio integra la información del efecto producido en la biota, salud y economía de la región. Se presenta la composición y abundancia del fitoplancton asociado durante la marea roja, realizando determinaciones de la saxitoxina, obtenidos de los tejidos de ostión y mejillón en diferentes localidades de la región; asimismo, la descripción de los síntomas clínicos de las personas envenenadas por el consumo de moluscos bivalvos frescos contaminados. Finalmente se discute la posible causa que origina dicho fenómeno.

El dinoflageladoPyrodinium bahamense Plate var.compressum (compressa) (Böhm) Steidinger, Tester y Taylor (1980) ha sido bien descrito en la región central Indo-Pacífico (MacLean y Temeprosa, 1989). Se han registrado explosiones masivas en Papua, Nueva Guinea (MacLean, 1973, 1975, 1977, Worth et al., 1975), Brunei (Beales, 1976), Filipinas (Gonzálezet al., 1989) y en Guatemala (Rosaleset al., 1989); algunas asociadas a intoxicación paralítica (PSP) por consumo de moluscos bivalvos afectados (Gacutanet al., 1985). Las mareas rojas tóxicas que producen PSP en México fueron registradas en el noroeste del Pacífico y han sido producidas por Gymnodinium atenatum (Meeet al., 1986; Cortés, 1987 y Núñez, 1991). En el suroeste del Pacífico mexicano no hay antecedentes de estos fenómenos, sin embargo, Pyrodinium bahamenséno es desconocido en esta área. Tafall (1942) cita una especie similiar, cuyas afinidades taxonómicas fueron discutidas por Steidingeret al.,(1980).

La zona de estudio se encuentra dentro de la región trópical, presenta un clima por lo general húmedo con abundancia de lluvias en verano y otoño (junio a octubre), el tipo de clima es Aw"o (w)ig según García (1973). La temperatura máxima promedio anual es de 32.2ºC en julio, la mínima de 22.4ºC en diciembre y una media anual de 27.6ºC. Las lluvias son abundantes, con una media anual de 1041.2 mm; las temporadas de lluvias y sequías están bien definidas. La dirección de los vientos predominantes son del noroeste, tienden a ser paralelos a la línea de la costa. La temperatura del agua registrada en la zona de Barra de Astata y Laguna La Colorada varió de 24.0 a 25.5ºC y la salinidad de 3 1.00 a 32.43 ppm., en cambio, en las Bahías de Huatulco fue de 27.0 a 28.2ºC y la salinidad de 30.00 a 31.96 ppm.

A partir del 30 de noviembre de 1989 se anunció la presencia de marea roja en las costas de Guatemala provocando cuatro muertes, al parecer, se presentó también en el Río Paz, en el El Salvador (Fig. 1a). Simultáneamente, se presentó la marea roja en Pto. Madero, Chiapas, al suroeste de México. El día 13 de diciembre se efectuó un reconocimiento aéreo, durante el cual se detectó una mancha alargada de color rojo en Punta Chipehua, a 3 millas de distancia de la costa y cuya longitud era aproximadamente de 8 millas. Se encontraron otras manchas de menor intensidad frente a Santiago Astata y una tercera de mayor dimensión frente a la Bahía de Sta. Cruz, en Huatulco, a 0.5 millas de la costa frente a la desembocadura del Río Copalita (Fig. 1 b).

Figura 1. Toponimia de¡ área afectada por la marea roja en las costas de Oaxaca (México): a) Países que abarcó la marca roja; b) Localización de las manchas de marca roja en el estado de Oaxaca; c) Detalle de la costa de Oaxaca con ubicación de las estaciones de colecta.

El material que dio lugar al estudio fue obtenido en 5 estaciones de muestreo (Fig. 1c) en la costa de Oaxaca, principalmente a la altura de las Bahías de Huatulco, durante el 13, 19 y 20 de diciembre de 1989. La extensión de la mancha de marea roja fue observada en vuelos en helicóptero, en dichas fechas la mancha cubría las Bahías de Huatulco.

Las muestras de fitoplancton fueron obtenidas en la superficie con botellas Niskin, en un volumen de 250 ml y fijadas en acetato-lugol. Los recuentos del fitoplancton se realizaron en cubetas de sedimentación de 10 ml, mediante la técnica Utermöhl (Hasle, 1978), utilizando un microscopio de objetivos invertidos con aumentos a 100x y empleando contraste de fases.

La determinación de la especie fue con base en fotografías obtenidas en un microscopio electrónico de Barrido JEOL-mod. JSM-35. Para ello, las muestras se deshidrataron gradualmente en etanol hasta llegar a acetona, se secaron al punto crítico del CO₂ y se recubrieron en oro. Con el fin de detectar la cantidad de saxitoxina, se llevaron a cabo análisis toxicológicos por bioensayo ratón, de acuerdo con las técnicas de Delaney (1984). La investigación clínica se basó en la inspección, auscultación y exploración de las personas afectadas que acudieron a consulta médica en los diferentes centros de salud de la región.

Los datos cualitativos y cuantitativos del fitoplancton encontrado en la marea roja (Tabla 1) indican que la especie dominante fuePyrodiniuni bahamensevar.compressum. Las características morfológicas del material estudiado (Figs. 2-10) permiten afirmar que coinciden con las redescripciones efectuadas por Steidinger et al., (1980: Figs. 1, 5 y 9) y de Balech (1985: Lámina III, Figs. 42-56) en muestras del Pacífico Occidental.

ElProdinium bahamensevar.compressumpresentó el arreglo de las placas de acuerdo con el modelo de Taylor (1979), representado en las figuras 2-4, con detalles diferenciales como el poro ventral (Fig. 6), así como el cíngulo descendente y pequeñas barras de sostén (Fig. 7:bs). Es notable que, en este caso, la estructura de la placa de cierre anterior es diferente en una misma población y, a veces, oculta al poro de unión anterior (Fig. 8); en otras es muy visible y bien definido (Fig. 9). Este poro alargado es muy semejante, en forma, al poro de unión posterior de la placa surcal (Fig. 10); también es muy notable una apófisis de sujetación (as), aparentemente no bien desarrollada en la especie del Atlántico. Las dimensiones promedio de esta especie fueron: longitud 36.5-60.4 mμ (x= 48.4mμ, σ = 9.l, CV= 18.8%) y anchura 42.1-50.5 mμ (x = 43.9 mm, σ = 0.5, CV= 5.6%); presenta más variabilidad el material de Bahía Tampa que el de Brunei y Sabah (Cortés y Hernández, 1992).

Respecto a sus porcentajes, el grupo de los dinoflageados fue dominante en casi todas las estaciones de colecta, con intervalos de 92.2 hasta el 100% y la mayoría muestra valores de más del 99%, con excepción de la costa de La Colorada que presentó el 48.8% de dinoflagelados, siendo dominantes las diatomeas Rhizosolenia alatayNitzschiasp. con 50.8% (Tabla 1).

En el caso de P. bahamensevar. compressum, los valores más frecuentes están arriba del 80%. Los porcentajes observados en el área, generalmente mayores del 90%, son muy semejantes a los encontrados por MacLean (1977) en Papua, Nueva Guinea, en los lugares donde la marea roja era visible, en cambio, las abundancias máximas difieren mucho: de 12,500 cels/1^-1, en La Colorada, a 1,700,000 cels/1^-1 en Sta. Cruz, Huatulco; en contraste con los reportados por MacLean (1977) de hasta 5,000,000 cels/1^-1 para el Puerto de Moresby. En comparación, en otros lugares donde se refieren a Pvrodinium bahamense, en la Bahía Oyster (Jamaica), se han reportado poblaciones de hasta 10,000,000 cels/1^-1(Selinhgeret al.,1970).

En las costas de Oaxaca la concentración máxima fue de 1,700,000 cels/1^-1, en la Bahía de Sta. Cruz en Huatulco; en esta localidad la densidad de Pyrodinium bahamense var.compressumaumentó seis veces en el lapso de una semana. En este mismo lugar, el 19 de diciembre, la especie tenía el aspecto gymnodinoide mencionado por MacLean (1977) y Buchanan (1968) en el ciclo de reproducción asexual. Se observó que el 40% de la población se encontraba formando parejas, pero la mayoría eran células aisladas. Las demás especies estuvieron pobremente representadas, nunca fueron mayores del 5%, únicamente algunas peridineas alcanzaron en dos ocasiones el 14 y 21% (Tabla 1).

La marea roja ocasionó un total de 99 intoxicados con tres desenlaces fatales. En el 40% fue necesaria su hospitalización a fin de controlar los signos vitales y administrar el tratamiento adecuado. Estos casos fueron registrados en diferentes centros de salud, desde Salina Cruz hasta Huatulco, durante la 1ra. y 2da. semanas del mes de diciembre de 1989. Los pacientes consumieron en especial el ostión Crassostrea iridescens y el mejillón Choromytilus palliopunctatus, muy frecuentes en la zona, principalmente estos últimos, y de muy fácil acceso por encontrarse en el área rocosa intermareal. La sintomatología más frecuente fue: paresias y parestesias (100%), debilidad muscular (70%), adinamia (59%), astenia (49%) y vómito (45%); las muertes ocurrieron en dos adultos y un menor por paro cardio-respiratorio. El período medio entre la ingestión de los moluscos y el inicio de los síntomas fue de dos a tres horas, con un intervalo de 2 minutos a 12 horas. La relación de afectación hombre-mujer no fue significativa y en cuanto a la edad el 90% correspondió a personas adultas.

Las intoxicaciones disminuyeron al constar que la marea roja fue el agente causal, al decomisar y prohibir la extracción y comercialización de moluscos bivalvos por tiempo indefinido. Debido a que continuaron presentándose casos de envenenamiento, aunque la marea roja ya no era visible, se realizaron análisis para medir el nivel de acumulación de las saxitoxinas en ostiones y mejillones en diferentes fechas y lugares de la zona.

Figura 2. Morfología de Pyrodinium bahamense var. compressum. Tres ejemplares aislados en vista latero-apical y otro antapical. Escala 10 µm. Figura 3. Pyrodinium bahamense var. compressum en vista latero-dorsal, y placa Y que muestra los maeroporoides (pt). Nótese la compresión antero-posterior. Escala 10 µm Figura 4. Vista apical de Pyrodinium bahamense var. compressum, donde se observa la región ventral aplanada y el arreglo de las placas A, B y C y 1 s, según el sistema de Taylor (1979). Escala= 10 µm. Figura 5. Vista antapical de Pyrodinium bahamense var. compressum, con el arreglo de las placas X, Y y Z; en esta última se observan las grandes crestas formadas por la unión de las suturas que dan origen a la espina antapical. Escala 10 µm

Figura 6. Detalle latero-apical ventral de Pyrodinium bahamense var. compressum, que muestra el poro ventral (pv) en la región superior derecha; nótese que no hay formación de cresta en la parte superior de la sutura de unión de la placa 1 s con A. Escala= 5 µm. Figura 7. Detalle del cíngulo descendente izquierdo; se aprecian pequeñas barras de sostén (bs) en las crestas del cíngulo. Escala 5 µm Figura 8. Detalle de la plaquita apical de textura fibrosa, con el poro de unión anterior cubierto y las pequeñas espinitas o pústulas (es) que rodean el cuerno apical y toda el área de las placas, los poros de tricosistos o macroporoides (pt). Escala= 1 µm. Figura 9. Detalle de la plaquita apical de textura estriada, que muestra el poro de unión anterior alargado (pa). Escala 1 µm Figura 10. Detalle de la placa Z con el poro de unión posterior (pp) alargado; observe la prolongación en forma de cuña (cu) de la cresta adyacente. Escala= 5 µm

Figura 11. Cantidad de Saxitoxinas(ug/100g) en Crassostrea iridecens (Ostión de roca), en diferentes localidades de la costa de Oaxaca, México.

Figura 12. Cantidad de Saxitoxinas (ug/l00g) Choromytilus palliopunctatus (mejillón), en diferentes localidades de la costa de Oaxaca, México.

Figura 13. Cantidad de Saxitoxinas (ug/100g) en Crassostrea iridescens (ostión de roca) y Choromytilus palliopunctatus, en Puerto Madero, Chiapas, México.

Los valores más altos en Crassostrea iridescens fueron encontrados en las Bahías de Huatulco y la Ventosa (Fig. 11). El máximo observado fue de 629 μg/100g y la concentración de la saxitoxina disminuyó gradualmente hasta desaparecer en 53 días. En el área de la Ventosa el máximo fue de 811 μg/100g (22 dic.), pero mediciones posteriores indican una rápida disminución de la saxitoxina entre diciembre y enero, continuando con valores bajos y nulos alternadamente hasta desaparecer a los 60 días. En los otros lugares se presentó la misma tendencia pero con valores de acumulación inferiores.

En el caso del mejillónChoromytilus palliopunctatus se presentó una tendencia similar (Fig. 12); los valores más altos fueron observados en la Ventosa (542 μg/100g) y disminuyeron en 48 días. En cambio, en las Bahías de Huatulco la permanencia de la saxitoxina continuó hasta 12 días más, con valores de 65 μg/100g. En Puerto Madero se observaron máximos de 115 y 63 μg/100g en mejillón y ostión, respectivamente, desapareciendo la saxitoxina en un período de 44 días (Fig. 13).

La pesquería se vio afectada económicamente en lo regional debido a la prohibición de la extracción, comercialización y consumo de moluscos bivalvos, principalmente ostión y almeja. Existen en la entidad, de acuerdo con la Delegación de Pesca del estado de Oaxaca, cerca de 10 cooperativas que reúnen alrededor de 550 socios y pescadores libres, cuyo promedio de extracción diaria por pescador se estima de 8 a 10 docenas y el producto se vende entre 1.62 y 1.94 dólares por docena, según la talla. Por datos oficiales, el inicio de la prohibición fue el 16 de diciembre de 1989 y terminó el 1 de marzo de 1990, lo que corresponde a un total de 75 días de pérdidas por falta de ventas, que representan aproximadamente medio millón de dólares, si se hubiera comercializado en todo el litoral de Oaxaca, cantidad significativa.

El dinoflagelado Pyrodinium bahamensevar.compressum ha sido motivo de controversia taxóno- (Balech, 1985). El más reciente estudio sobre la especie (Taylor and Fukuyo, 1989) plantea que la talla y en especial la compresión antero-posterior de los espéciménes del Pacífico justifican la consideración de una variedad distinta. Es muy sabido en el cultivo de algas que ciertas modificaciones morfolóficas están relacionadas con cambios de las características ambientales, que ocasionan ecotipos y morfotipos en una misma especie (Smayda, 1978). La variabilidad de talla enP. bahamense var.compressum posiblemente sea debida a caracterísicas ambientales propias para ambos oceános. Sin embargo, parece ser que únicamente la supuesta variedad es tóxica en el Océano Pacífico; en cambio, la especie en el Océano Atlántico, aun en elevadas concentraciones como las encontradas en Bahía Ostión, Jamaica (Seligeret al., 1970), y en la Laguna de Tamiahua, México (Gómez, 1989), no ha sido asociada con envenenamientos.

Es claro que los valores de densidad de la población dominante y la concentración de saxitoxinas por abajo de 80 μg PSP/100g) no son suficientes para asegurar alguna mortalidad, debe tenerse en cuenta que los registros fueron casi a finales de la marea roja, además, los moluscos se extrajeron cuando la mancha rojiza ya no era visible, y aun así fue manifiesta su toxicidad. Estos datos, por lo tanto, deben considerarse como etapa de dispersión, de acuerdo con el desarrollo de las mareas rojas manifestado por Steidinger (1983).

El cuadro clínico que presentaron las personas afectadas es muy similar al descrito por De la Garza (1983). Estos envenenamientos se deben a varias toxinas; en esta especie son cinco las más importantes: Saxitoxina la más abundante, Gonyautoxina V, Neosaxitoxina y en pequeñas cantidades PBT1 y PBT2 (Harada et al., 1982; Oshima et al.,1990). Con base en la evaluación clínica en el Centro de Salud de Sta. Cruz, Huatulco, es posible afirmar que la absorción de la saxitoxina puede llevarse a cabo desde la mucosa oral, ya que en muchos pacientes los efectos de la toxina se presentaron en forma inmediata al estar ingiriendo los alimentos contaminados.

Entrevistas con los pescadores, con más de 20 años de residencia en Sta. Cruz, Huatulco, en Laguna Colorada y en La Ventosa, Salina Cruz, permitieron constatar que nunca habían notado manchas rojas en el mar, ni malestares asociados con el consumo de mariscos, por ello ésta es una nueva región de extensión por envenenamientos por PSP en México, aunque ya se conocía la presencia de la P. bahamensevar.compressum a la altura de Pto. Arista y la Laguna de la Joya en Chiapas (Tafall, 1942). Este último autor la describió comoPyrodinium schilleri, cayendo en sinonimia. Actualmente esta especie no ha sido observada en colectas fitoplanctónicas recientes en el área de Salina Cruz, Oaxaca (Anónimo, 1978; Ortega, 1985; Benítez et al.,1988); sin embargo, ha sido reportada en las costas de Guatemala (Rosales-Loessener, 1989). Posiblemente esta marea roja sea parte de una mayor o proveniente de Guatemala y El Salvador, como se comunicó en la prensa.

La permanencia de las toxinas en los tejidos de los moluscos es muy variable; en este caso, la eliminación en el ostión y mejillón fue de casi dos meses, coincidiendo con Karunasagar et al., (1984) y Mac Lean (1975), aunque Worthet al, (1975) dan cerca de 4 meses de tiempo de retención. Aun cuando no hubo presencia de marea roja, el molusco continuó reteniendo la toxina, aunque esto difiere con la especie de dinoflagelado o del molusco. Blogoslawski y Stewart (1978) mencionan el caso deSpisula solidissima, que continúa siendo tóxico durante un año, a pesar de mantenerse en agua limpia. Según Collins (1978) una almeja de Alaska puede retener la toxina durante varios años.

Posiblemente la presencia de marea roja tenga su explicación en el cambio de corrientes generado por los vientos "Nortes", que son muy bien conocidos en esta zona durante octubre a enero (Roden, 1961); dichos vientos desplazan el agua hacia el mar abierto en dirección sureste, dejando un vacío en la región superior de la costa, que es llenado por una corriente que se desplaza por el piso marino hacia el norte. Cuando los "Nortes" amainan, el agua inicialmente desplazada retrocede, precipitándose a lo largo de la costa (Roden, 1961. Blackburn, 1962). Este tipo de corrientes genera la formación de surgencias, cuyas fronteras resultan propicias para la concentración de las especies formadoras de mareas rojas (Estrada, 1986).

El gobierno de México cuenta con un Plan Nacional de Contingencia, que involucra varias dependencias para trabajar conjuntamente a fin de atender problemas ambientales; gracias a esta coordinación fue posible la integración de los datos obtenidos. Los autores desean hacer patente la ayuda incondicional a varias instituciones: la Secretaría de Marina, Vigésima Zona Naval Militar de Salina Cruz, Oaxaca, por su apoyo en campo con embarcaciones y facilitar la revisión de sus expedientes en cuanto a este fénomeno. Secretaría de Pesca, CRIP-Salina Cruz, por facilitamos algunas muestras para su estudio. Secretaría de Salud, Dirección Gral. de Epidemiología: Laboratorios Nacionales de Salud Pública, por las determinaciones de Saxitoxinas. A Petróleos Mexicanos, por los vuelos en helicóptero; y a la Biól. Yolanda Hornelas Orozco, por la obtención de microfotografías electrónicas de barrido. Al Dr. Michel E. Hendrickx Reners, por la revisión crítica de este trabajo. A las atinadas sugerencias de los dictaminadores anónimos. Finalmente, a la Federación de Cooperativas Pesqueras, por la invitación a participar en este fenómeno ecológico.

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