EVOLUCIÓN GONÁDICA A NIVEL HISTOLÓGICO DEL OSTIÓN GRASSOSTREA VIRGINICA (GMELIN, 1791) DEL SISTEMA FLUVIO LAGUNAR ATASTA-POM, LAGUNA DE TÉRMINOS, CAMPECHE, MÉXICO

Trabajo recibido el 11 de junio de 1979 y aceptado para su publicación el 18 de agosto de 1980.

RESUMEN

Las investigaciones tendientes a señalar la secuencia de la evolución gonádica en organismos como las ostras y su correlación con aquellos factores ambientales que posiblemente ejercen un efecto determinante sobre la fisiología de la gónada, permiten establecer tablas anuales acerca de las épocas por las que atraviesan las diferentes fases hasta su maduración, lo que resulta de primordial importancia en ostricultura.

El presente trabajo ha sido enfocado al conocimiento de la evolución gonádica del ostión americanoCrassostrea virginica en aguas tropicales del sur del Golfo de México, particularmente de la Laguna de Términos, en virtud de la importancia que tiene establecer con relativa seguridad los cambios gonádicos que se presentan en un ciclo anual, paralelamente al comportamiento hidrológico, correlacionándolos con algunos factores abióticos que se considera influyen de manera más notable sobre la fisiología de estos organismos, como son salinidad y temperatura del agua; tratando asimismo de definir cuales son las condiciones que propician las épocas de reproducción en el área de estudio; en donde se asientan numerosos bancos ostrícolas naturales en constante explotación, los que requerirán forzosamente del auxilio tecnificado con buenas bases científicas que permitan desarrollar la ostricultura con altas posibilidades de éxito.

Para interpretar con precisión las diversas fases por las que atraviesan las gónadas de las ostras es necesario recurrir al método histológico, ya que la inspección directa visual de la gónada sólo permite determinar aproximadamente si el organismo está sexualmente maduro o próximo a desovar.

El ostión corresponde a una de las especies estuarinas explotadas con mayor intensidad en las costas mexicanas del Golfo de México, no obstante se puede afirmar que no existen estudios sobre la reproducción de esta especie en la región costera del sur del Golfo de México, salvo Sevilla y Mondragón (1964) sobre el desarrollo gonádico, de C. virginica procedente de la Laguna de Tamiahua, Veracruz. A nivel de tesis profesional Cruz (1970) estudió la incidencia de larvas de ostión en la Laguna de Pueblo Viejo, Veracruz; Gutiérrez (1973) cita elementos bioecológicos básicos para el cultivo de ostión en el sistema lagunar Carmen-Machona del estado de Tabasco y Chávez-Martínez (1979) sobre el desarrollo larvario del ostión y de la almeja en el área de la Laguna de Términos, Campeche.

Anexos al cuerpo principal de agua de la Laguna de Términos, Camp., se ubican varios sistemas fluvio-lagunares que vierten sus aguas a la propia laguna. En todos ellos se establecen de manera permanente o semipermanente bancos ostrícolas de diversas magnitudes. Los sistemas de referencia se denominan Candelaria-Panlau, Chumpan-Balchacah, Palizada-Del Este, y Pom-Atasta.

El sistema Pom-Atasta corresponde al área de estudio; se encuentra situado en la parte occidental de la Laguna de Términos y a él desembocan afluentes de los ríos San Pedro y San Pablo, y Palizada, generando una serie de lagunas interiores sucesivas e interconectadas entre sí (Fig. 1) denominadas Pom, Atasta, Puerto Rico, Los Negros, Lodazal; para desembocar a la parte sur occidental de la Laguna de Términos, a través de la denominada Boca de Atasta de cuya localidad proceden las muestras estudiadas, por corresponder al área donde se establecen los bancos ostrícolas de mayor magnitud y por tanto las más importantes pesquerías comerciales de este molusco en la región.

Los materiales estudiados histológicamente, proceden de poblaciones naturales de ostras en explotación a nivel comercial del banco conocido por los pescadores regionales como "El Palón" ubicado aproximadamente en la parte central interna de la Boca de Atasta. Las recolectas de ejemplares e información complementaria como parámetros ambientales fueron obtenidos por personal de la estación "El Carmen", siguiendo la técnica establecida para tal fin consistente en lavar y desconchar cuidadosamente a los ostiones de talla superior a los 40 mm de largo, a los que se considera como ejemplares adultos y cuyas partes blandas fueron sometidas inmediatamente a una solución de Bouin con el fin de preservar convenientemente los tejidos.

Fig. 1 Localización del area de estudio.

En el laboratorio de Malacología del Centro de Ciencias del Mar y Limnología se siguieron las técnicas histológicas estándar, consistentes en la obtención de una porción representativa de la gónada obteniendo cortes de cinco micras de espesor, teñidas con hematoxilina-eosina de Harris para su posterior estudio y catalogación en la fase gonádica correspondiente, la que se determinó teniendo en cuenta básicamente la abundancia y distribución del tejido conectivo vesicular, la cantidad de elementos sexuales en los folículos, el aspecto de la cromatina y membrana nuclear.

Es importante señalar que dentro de una misma fase se llegaron a reconocer diferentes grados o etapas, lo que permite hacer análisis más precisos de cada una de ellas. En la segunda fase o de gametogénesis se reconocieron tres grados; en la tercera fase o de reproducción, cuatro grados y en la cuarta fase o de postdesove tres grados; las que se ilustran en las fotomicrografías tomadas mediante un fotomicroscopio con contraste de fase.

Con el fin de confirmar las observaciones efectuadas durante un ciclo anual, el estudio se prolongó durante 25 meses: de enero 1973 a mayo 1975, analizando histológicamente un total de 399 ostiones, que representan un promedio mensual de 16 ejemplares (Tabla1).

De acuerdo con la literatura especializada no existe un criterio establecido acerca del número de ejemplares más representativo para este tipo de estudios, debido a que los autores sólo mencionan el número de ejemplares y algunos como Kennedy y Battle (1964) utilizaron entre 6 y 10 ejemplares mensual o quincenalmente; Dinamani (1974) entre 8 y 10; Ruiz (1974) 20 ostiones mensualmente; Stuardo y Martínez (1975) 8 ostiones. En base a lo anterior y a la experiencia de los autores, se considera que el número de ostiones estudiados, es lo suficientemente representativo para este tipo de trabajos.

TABLA 1 NÚMERO DE EJEMPLARES, FECHA Y FRECUENCIA DE SEXOS DE LAS MUESTRAS UTILIZADAS EN EL ESTUDIO DEL CICLO GONÁDICO DE CRASSOSTREA VIRGINICA(GMELIN)

Los parámetros ambientales que se considera ejercen mayor influencia sobre la evolución de la gónada, como son la salinidad la cual fue determinada empleando un refractómetro. La temperatura de fondo medida mediante una botella Van Dorn con termómetro acoplado y la de superficie directamente mediante un termómetro de cubeta; la turbiedad del agua se valoró por medio del disco de Secchi y la profundidad promedio con una sondaleza de mano.

De acuerdo con el régimen climático del área Day y Yáñez-Arancibia (1979) definen tres épocas bien caracterizadas durante un ciclo anual: a) época de sequía comprendida entre los meses de febrero a mayo: b) época de lluvias del mes de junio a septiembre, y en ocasiones se ex tiende hasta octubre; c) época de nortes desde el mes de noviembre a enero, pudiendo también prolongarse por mayor tiempo.

Según los datos obtenidos en la Boca de Atasta y su correlación con las tres épocas señaladas, en la época de sequía la salinidad promedio en el fondo (1.50 m) varió entre 19 y 34% y la temperatura de 22 a 30.8ºC. En la época de lluvias la salinidad varió entre 5 y 28% y la temperatura se mantuvo estable en 30ºC. En la época de nortes los valores de salinidad se abaten desde 0 a 19%, y la temperatura disminuye entre 22 y 27ºC.

Los datos referentes a salinidad, temperatura y grado de turbidez del agua, se concentran en la tabla 2. El factor salinidad muestra amplia variación durante el ciclo anual, con Tangos desde 0 hasta 34%.

La temperatura mínima registrada fue de 22 ºC (febrero de 1974) y la máxima de 34ºC (julio de 1974) resultando ambas excepcionales. La profundidad media de extinción del disco de Secchi, fue de aproximadamente .51 m y la profundidad promedio de 1.33 m.

TABLA 2 DATOS HIDROLÓGICOS EN LA BOCA DE ATASTA, CAMPECHE, DURANTE LOS MUESTREOS BIOLÓGICOS

El estudio histológico de la evolución gonádica de Crassostrea virginica, presenta las cuatro fases (indiferenciada, gametogénesis, reproducción y postdesove) señaladas y descritas por Loosanoff (1942).

La figura 2 ilustra el número de ejemplares estudiados mensualmente así como la frecuencia de sexos y de las cuatro fases gonádicas. En la tabla 3 se presenta el valor porcentual para cada una de las fases gonádicas. De los 399 ostiones 238 (60%) resultaron hembras; 135 (34%) machos; 8 (2%) hermafroditas y 18 (4.5%) indiferenciados; la proporción de hembras-machos resultó de 2:1.

A continuación se describen las características sobresalientes de cada una de las fases, así como su mayor o menor incidencia durante el periodo de estudio.

Fase I indiferenciada (Fig. 3a): Se caracteriza por la ausencia de células sexuales, por lo que resulta imposible determinar el sexo (Lám. 1, Fig. l). Sólo representa el 4.5% de la población muestreada, lo que indica que esta fase se encuentra muy poco representada y prácticamente ausente ya que sólo fue detectada durante los meses de julio y agosto de 1974, coincidiendo con las mayores temperaturas registradas (30 y 34ºC). También se le encontró presente entre los meses de marzo a mayo de 1975.

TABLA 3 FASES GONÁDICAS DE CRASSOSTREA VIRGINICA (GMELIN), EXPRESADAS EN VALORES PORCENTUALES (ENERO 1973 A MAYO 1975)

Fig.2. Histogramas descriptivos del ciclo gonàdico de Casostrea virginica (Gemelin) (enero 1973 a mayo 1975).

Fig. 3. Ciclo gonàdico de Casostrea virginica (Gemelin), en la Boca de Astata, Campeche. (A). Fase I indiferenciada; (B) Fase de gametogé nesisi y su ralación con temperatura y salinidad.

Fig. 4. Ciclo gonàdico de Casostrea virginica (Gemelin), en la Boca de Astata, Campeche. (A). Fase III reproducción ; (B) Fase IV postdesove y su ralación con temperatura y salinidad.

Fase II gametogénesis (Fig. 3b): Se encuentra definida por la gran actividad gametogénica del epitelio germinal, con la consiguiente formación de abundantes células sexuales dispuestas uniformemente en la luz de los conductos, según puede observarse en la lámina 1, Fig. 2; lámina 2, Figs. 1 y 2. Esta fase se presentó frecuentemente en los meses de marzo a agosto de 1973 en porcentajes elevados, siempre superiores al 50%, cuando la temperatura del agua era entre 28.5 y 30ºC y la salinidad entre 20 y 28%. En el año de 1974 los porcentajes resultaron sensiblemente inferiores y únicamente en febrero y agosto son superiores al 40%. En los meses estudiados en 1975 los valores porcentuales de abril y mayo resultaron sumamente elevados, como se puede apreciar en la tabla 4 y en la figura 3b, cuando la temperatura del agua presentaba valores entre 29.5 y 30.8ºC y la salinidad en el fondo entre 24 y 25%.

Fase III reproducción(Fig. 4c): Dentro de esta fase se reconocen cuatro grados o etapas intermedias; considerando a la gónada en el grado uno cuando los folículos presentan elementos sexuales maduros (Lám. 3, Figs. 1 y 2); en el grado dos se observa el inicio de la expulsión parcial de elementos sexuales maduros (Lám. 4, Figs. 1 y 2); en el grado tres cuando el desove de elementos sexuales es avanzado (Lám. 5, Figs. 1 y 2) en el grado cuatro se aprecian elementos sexuales que se considera no serán expulsados y por lo tanto sufrirán procesos regresivos de autólisis o de fagocitosis (Lám. 6, Figs. 1 y 2).

La fase de reproducción resultó ser la más común ya que se hizo aparente durante casi todo el periodo de estudio, observándose frecuentemente combinada con la fase dos o de gametogénesis (Lám. 6, Figs. 1 y 2).

Como producto de las observaciones se ha considerado convencionalmente como desove cuando más del 50% de la población muestreada se encontraba en esta fase.

En base a lo anterior se determinaron tres periodos de desoves masivos durante la época de estudio (Fig. 4c) tratando de correlacionarlos con los factores abióticos salinidad y temperatura.

El primer periodo coincide con las mayores precipitaciones pluviales con el consiguiente descenso de la salinidad; en cambio en el segundo periodo se observa un ascenso muy marcado de la salinidad y en el tercer periodo se sostienen valores diferentes de los señalados anteriormente. Sin embargo en los tres periodos el factor temperatura se sostiene dentro de ciertos límites que varían entre 26 y 30ºC.

Fase IV postdesove (Fig. 4d): Se caracteriza por una citólisis e invasión de fagocitos en el tejido gonádico (Lám. 7, Figs. 1 y 2) (Lám. 8, Fig. 1) y frecuentemente se le observó alternando con el inicio de al gametogénesis (Lám. 8, Fig. 2).

Se encontraron sólo 8 ejemplares hermafroditas especialmente en los meses de enero y agosto que representan el 2 % del total de la población muestreada (Lám. 9, Figs. 1 y 2 y Lám. 10, Figs. 1 y 2).

De acuerdo con la literatura especializada en el tema y el análisis realizado en el presente estudio, se observa que la evolución gonádica anual se encuentra estrechamente relacionada con las variaciones de los parámetros componentes del régimen climático prevaleciente, que necesariamente se reflejan en la hidrología regional. Los parámetros que se considera influyen de manera determinante en la maduración gonádica y reproducción de C. virginica son: temperatura, salinidad, movimiento de la masa de agua, turbiedad y profundidad.

A continuación se discuten los datos aportados por diversos autores sobre la madurez sexual de las ostras en las costas del Atlántico y Golfo de México en relación con los factores ecológicos señalados anteriormente, comparándolos con los resultados obtenidos en el presente estudio.

La influencia que ejerce la temperatura ha sido objeto de numerosos estudios; Loosanoff y Nomejko (1951) citados por Loosanoff (1969) indican que la temperatura crítica requerida para C. virginica en el inicio de la gametogénesis varía en las diferente áreas geográficas, que este requerimiento térmico es inferior en las ostras que habitan las costas del Atlántico norte (40-60º de latitud norte) que para las existentes en latitudes menores. Nelson (1928) concluye que los moluscos bivalvos requieren de una temperatura óptima para desencadenar la expulsión de elementos sexuales, sobre todo si esta temperatura crítica es precedida de un incremento gradual, señalando paraC. virginica un incremento de 20 a 30ºC. Loosanoff y Davis (1952) en condiciones de laboratorio y manipulación de la temperatura, indujeron gametogénesis por un periodo de dos años y desove en cinco ocasiones, en intervalos de seis meses, sin influencia de variaciones estacionales de luz y salinidad. Loosanoff (1965) cita que la proliferación y anastomosis de los folículos gonadales aumenta con el incremento de la temperatura.

De acuerdo con los resultados obtenidos en el presente estudio la temperatura del agua en la Boca de Atasta se mantiene dentro de estrechos rangos de variación en las tres temporadas climáticas reconocidas. Durante la época de nortes (noviembre a enero o febrero) la temperatura del agua de fondo varió entre 27 y 29ºC. En febrero de 1974 debido a la influencia de fuertes nortes la temperatura descendió hasta 22ºC resultando excepcional en el área. Durante la sequía (febrero a mayo) se estabiliza a 29 ºC y durante las lluvias (junio a septiembre) se incrementa a 30ºC y aún más dependiendo del año (34ºC en junio de 1974). La variación promedio anual es de 3ºC (27-30ºC) lo que aparentemente favorece a la reproducción y expulsión de elementos sexuales observándose prácticamente durante todo el año como consecuencia de la constante disponibilidad de abundante alimento. Por lo que se considera que este factor no resulta determinante en aguas tropicales en la reproducción y desove, como lo es para las ostras que habitan zonas templadas y frías en otras latitudes.

Como consecuencia del régimen climático que prevalece en la Laguna de Términos, se aprecia superposición de las fases lo cual difiere de los resultados aportados por Sevilla y Mondragón (1965) para la misma especie en la Laguna de Tamiahua, quienes confinan las fases gonádicas a determinados meses del año; la fase indiferenciada queda comprendida entre los meses de noviembre a enero, la de gametogénesis entre marzo y abril, la de reproducción de mayo a agosto y la de postdesove de agosto a octubre, lo cual se pudiera interpretar en función a la diferencia existente en el régimen climático, ya que las estaciones del año se encuentran mejor definidas, como acontece en Crassostrea iridescens, en la bahía de Salina Cruz, Oaxaca (Rogers, 1970) que habita en un área donde las características físico-químicas del agua son debidas en gran parte a factores meteorológicos (vientos en enero, lluvias en agosto y una relativa calma en mayo con el consiguiente calentamiento de la masa de agua). Sin embargo es de considerar como lo reporta Loosanoff (1932) que la temperatura no es el único factor que norma la reproducción de las ostras y que en el área de estudio es un factor que favorece la reproducción de estos organismos.

En base a lo estudiado por Butler (1949) en la bahía de Chesapeake (EUA) observó que la gametogénesis era inhibida por una baja salinidad (6%) en los lugares donde el promedio era de 10 a 15%, y que la actividad gonadal se presentaba a medida que se incrementaba este factor, atribuyendo esa inhibición de la actividad de la gónada a una disminución del alimento disponible afectado asimismo por este factor. Ingle (1946) reporta para la misma zona de estudio en dichas condiciones, una moralidad hasta de un 70% y en consecuencia las ostras que permanecían viables eran de baja calidad y los tejidos se mostraban edematosos, transparentes y las valvas se abrían fácilmente.

En el presente estudio, se puede considerar, que el abatimiento de la salinidad coincide con los valores porcentuales más bajos en la gametogénesis y aparentemente promueve la expulsión de elementos sexuales.

Respecto a la turbiedad del agua se presentaron considerables fluctuaciones como consecuencia del aporte pluvial proveniente de los escurrimientos que transportan una gran cantidad de terrígenos finos en suspensión así como de taninos y nutrientes procedentes de los abundantes manglares que bordean a la laguna. Indudablemente la Boca de Atasta es una área somera en la cual hay un efecto indirecto del material en suspensión sobre la fisiología de las comunidades bentónicas así Loosanoff e Ingle (1942) y Loosanoff (1965) al realizar observaciones en ostras en relación con profundidad, tiempo de desove y cantidad de productos sexuales denotaron que las ostras que habitaban las estaciones de menor profundidad producían una mayor cantidad de gametos y el periodo de desove era de menor duración que en las ostras que habitaban las estaciones de mayor profundidad (6-9 m), no obstante el desove se iniciaba al mismo tiempo. Los citados autores concluyeron que tal comportamiento se debía a diferencias en alimento presente más que a la temperatura ya que ésta se registró en la estación más somera (3 m) 1 a 2ºC superior que en la estación más profunda (9 m), desde luego estas observaciones se realizaron en una latitud templada.

Es evidente que el aspecto histológico de la gónada varía de acuerdo con la edad de la ostra, grado de madurez, estación del año y condiciones ambientales (Galtsoff, 1964) por lo que una misma especie tendrá diferente comportamiento en diferentes condiciones ambientales.

Con respecto al hermafroditismo éste no es común en el géneroCrassostrea (Coe, 1932). Como antecedente de la presencia de este fenómeno en la especie Crassostrea virginica, en México, Sevilla y Mondragón (1965), reportan un bajo porcentaje de hermafroditismo (1.4-2.7%) para la Laguna de Tamiahua, Veracruz, y que coincide con valores bajos de salinidad en los meses de mayo y junio.

En el presente estudio el porcentaje resultó de 2.01 y se trató de un hermafroditismo, claramente definido, sin embargo aparentemente no se observa una correlación entre la presencia de este fenómeno y el factor salinidad o temperatura. Coe (1932), concluye que la presencia de hermafroditismo es el resultado combinado de factores genéticos y ambientales.

1. La especie estudiada proviene de un ambiente estuarino en donde existe un régimen climático con tres temporadas reconocidas: seca (febrero-mayo), lluvias (junio-septiembre) y nortes (noviembre-enero). La temperatura del agua se mantiene dentro de estrechos rangos de variación, el promedio anual es de 3ºC (27-30ºC). El rango de salinidad fue muy amplio (0-34%).

2. El análisis cualitativo a nivel histológico presenta un ciclo anual con fases bien diferenciadas que no se encuentran estrictamente confinadas a determinada época del año debido al régimen climático que prevalece, y frecuentemente ocurren dos simultáneamente.

3. El ciclo gonádico estacional se establece de la siguiente manera: fase indiferenciada (poco frecuente) de mayo a agosto; fase de gametogénesis de marzo a octubre; fase de reproducción se hizo aparente durante casi todo el periodo de estudio, siendo más intenso de marzo a mayo y de septiembre a noviembre; fase de postdesove, junio y julio.

4. La fase indiferenciada se presentó en un bajo porcentaje 4.5% del número total de organismos estudiados.

5. La fase de gametogénesis fue evidente durante casi todo el periodo de estudio. Los rangos de salinidad 0 a 34%, y temperatura 22-34ºC parecen favorecer la actividad gonádica. Las salinidades y temperaturas óptimas, se ubicaron entre 20-28% y 28.5-31ºC.

6. Se detectan dos desoves masivos anuales, uno corto en primavera (marzo-abril-mayo) y otro más intenso y prolongado en el otoño (septiembre a diciembre) que parecen coincidir con el abatimiento de salinidad. Los rangos de salinidad y temperatura presentes en la fase inicial de desoves masivos fue el siguiente: salinidad 12-25% y temperatura 28-30ºC.

7. El porcentaje de hermafroditismo, es bajo (2%).

8. La relación hembras-machos en el número total de ejemplares estudiados fue de 2:1.

A las autoridades del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología particularmente a Alfredo Laguarda Figueras, por su constante apoyo; al personal técnico de la estación "El Carmen" especialmente a Arturo Toledano Granados, por la oportuna realización de los muestreos periódicos y envío de los materiales al laboratorio de Malacología; a Azucena Aurioles por su eficaz asesoría técnica en el procesamiento histológico.

Lám. 1. Fig. 1. Indiferenciada. Mes de julio. El tejido conectivo es abundante. (98.4X). Fig.2. Ejemplar hembra. Mes de marzo. Fase II gametogénesis en grado (los, epitelio germinal en actividad. Se muestran ovogonias adheridas a la pared del folículo. (250X).

Lám. 2. Fig. 1. Ejemplar macho. Mes de mayo. Fase II gametogénesis en grado dos, epitelio germinal en actividad. Se observa el rápido crecimiento de los folículos. (125X). Fig. 2. Ejemplar macho. Mes de mayo. Fase II gametogénesis en grado dos, proliferación y anastomosis de los folículos gonadales.(98.4X).

Lám. 3. Fig. 1. Ejemplar hembra. Mes de octubre. Fase III de reproducción en grado uno, se muestran ovocitos adheridos a la pared folicular y óvulos citólogicamente maduros en la luz del folículo. (125X). Fig. 2. Ejemplar macho. Mes de abril. Fase III reproducción en grado uno. Gónada madura. El tejido conectivo disminuye. Maduración total de gametos distribuidos uniformemente para desovar. (98.4X).

Lám. 4. Fig. 1. Ejemplar hembra. Mes de octubre. Fase III reproducción en grado dos. Desove parcial. (98.4X). Fig. 2. Ejemplar macho. Mes de noviembre. Fase III reproducción en grado dos. Desove parcial. (98.4X).

Lám. 5. Fig. 1. Ejemplar hembra. Mes de noviembre. Fase III reproducción en grado tres. Desoye avanzado. (98.4X). Fig. 2. Ejemplar macho. Mes de octubre. Fase III reproducción en grado tres. Se observa actividad gametogénica. (98.4X).

Lám. 6. Fig. 1. Ejemplar macho. Mes de mayo. Fase III reproducción en grado cuatro. Desovada. Actividad gametogénica, (98.4X). Fig. 2. Ejemplar hembra. Mes de abril. Fase III reproducción en grado cuatro. Desovada. Actividad gametogénica. (98.4X).

Lám. 7. Fig. 1. Ejemplar hembra. Mes de julio. Fase IV postdesove. Óvulos residuales de aspecto degenerado. Abundantes fagocitosis (250X). Fig. 2. Ejemplar hembra. Mes de diciembre. Fase II postdesove. Citólisis. (98.4X).

Lám. 8. Fig. 1. Ejemplar hembra. Mes de junio. Fase IV postdesove. Se ilustra una clara reabsorción de la gónada observándose folículos con restos de óvulos de aspecto degenerado. (98.4X). Fig. 2. Ejemplar hembra. Mes de julio. Fase II postdesove. Se observa gametogénesis.(98.4X).

Lám. 9. Fig. 1. Ejemplar hermafrodita, predominantemente macho, ambas fases en etapa de gametogénesis. (98.4X). Fig. 2. Ejemplar hermafrodita, predominantemente macho. En la fase hembra se observan ovogonias. La fase macho se observa en reproducción. (98.4X).

Lám. 10. Fig. 1. Ejemplar hermafrodita. Ambas fases en la misma etapa de gametogénesis. (125X) Fig. 2. Ejemplar hermafrodita, predominantemente hembra. Fase de reproducción. (98.4X).

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